Le syndrome des basses richesses a été détecté pour la première fois sur betterave en Europe, en Bourgogne et en Franche-Comté en 1991. Il est associé à la protéobactérie Candidatus Arsenophonus phytopathogenicus (CAP) qui a été identifiée au début des années 2000.
Cette bactérie est présente uniquement en Europe (EPPO 2024a). Elle est en forte expansion en Allemagne depuis 2009 et en Suisse depuis 2017 (Schaerer et al. 2019). 
Selon le SFZ-CBS (office suisse de la culture de la betterave sucrière), cette maladie s'étend de 15 à 20 km par an et concerne maintenant près de la moitié des surfaces de betterave du pays. En Allemagne les surfaces concernées sont passées de 10 000 ha en 2017 à près de 60 000 ha en 2023 (SES Vanderhave). Le SBR n’était plus détecté en France depuis la fermeture de la sucrerie d’Aiserey en 2007, jusqu’à sa réapparition en Alsace en 2023.
Les Arsenophonus sont majoritairement des endosymbiontes d’arthropodes. Dans ce groupe, quelques espèces, dont CAP sont également décrites comme des pathogènes de plantes. Ces bactéries peuvent être des symbiontes obligatoires (nécessaire à la survie de l’insecte) ou secondaires. Des espèces voisines de CAP peuvent impacter le développement ou le comportement de leurs hôtes. L’impact éventuel de CAP sur les cicadelles n’est pas connu à ce jour (Alberto Bressan 2014).

Symptômes et biologie

Les symptômes de SBR sur betteraves sont caractérisés par des feuilles dorées, qui restent dressées et des repousses de feuilles asymétriques et lancéolées (Figure 1). Les symptômes sont diffus, sur la parcelle entière, on ne distingue généralement pas de rond ou de tâches. Des traces vasculaires sur la racine (Figure 2) sont observées, correspondant à une nécrose des tubes de phloème, une lignification de la paroi cellulaire et un dépôt de phénols (métabolites secondaires couramment impliqués dans les mécanismes de défense des plantes) dans le lumen (Gatineau et al. 2002). 

^{Figure 1 : à gauche des feuilles issues de plantes malades, à droite des feuilles saines.}

^{Figure 2 : à gauche une betterave saine, à droite une betterave avec des traces de noircissement du phloème dues au SBR (ITB)}

Les symptômes apparaissent 2 à 4 mois après l’infection des betteraves au champ (Sémétey et al. 2007) mais seulement 52 jours après l’inoculation en conditions contrôlées (Mahillon et al. 2022). 
CAP se trouve dans les cellules du phloème, principalement dans les racines et les pétioles des vieilles feuilles. Elle n'est pas détectée par PCR dans le limbe des feuilles ni dans les pétioles des jeunes feuilles (Mahillon et al. 2022).

Pertes de rendement associées

En conditions contrôlées, on observe que C. Arsenophonus phytopathogenicus entraine une diminution de la biomasse de betterave et de la richesse (Alberto Bressan et al. 2008 ; Mahillon et al. 2022). Au champ, elle entraine une perte de richesse pouvant aller jusqu’à 4,5 points entre des betteraves non symptomatiques et des betteraves très symptomatiques (Sémétey et al. 2007). En revanche, peu d’impact sur le poids racine est observé.

Gamme d’hôtes

Le principal hôte connu est la betterave. En Allemagne, il a récemment été détecté sur la pomme de terre, dans les zones où les betteraves sont fortement touchées. Ses autres hôtes sont pour l’instant peu étudiés et mal connus.

C. Phytoplasma solani est également transmis à la betterave par des cicadelles. Il peut être présent seul ou en co-infection avec C. Arsenophonus phytopathogenicus. C’est un phytoplasme, c’est-à-dire une bactérie sans paroi. C’est un parasite obligatoire, qui ne peut pas se reproduire sans son hôte, qui se développe dans les cellules du phloème des plantes ou dans les cellules d’insectes.
Il est notamment associé à la maladie nommée ‘Rubbery Taproot Disease’ (RTD) sur betterave et au stolbur sur pomme de terre. Les formes agressives de ce pathogène n’ont pas été détectées en France jusqu’à présent. En revanche, elles sont présentes à l’est du continent (Est de l’Allemagne, Serbie, Roumanie, Hongrie, Croatie).

Symptômes et biologie

Le Rubbery Taproot Disease se caractérise par un jaunissement des feuilles anciennes, un flétrissement de la plante suivi d’une nécrose des feuilles, en commençant par les plus vielles. La racine est molle, mais ne comporte pas de traces foncées contrairement au SBR (Figures 3 et 4).

^{Figure 3 : Symptômes du Rubbery Taproot Disease (Ćurčić et al. 2021)}

^{Figure 4 : une racine "molle" touchée par le RTD}

L’intensité des symptômes causés par Candidatus Phytoplasma solani sur la betterave est très variable selon la souche présente et les conditions climatiques :

• Les souches rencontrées dans l’est de l’Europe (notamment en Serbie) semblent beaucoup plus virulentes que les souches identifiées dans l’ouest de l’Allemagne. Au niveau génétique, on trouve au moins deux sous-groupes : le sous-groupe P associé à des symptômes plus modérés à l’ouest de l’Allemagne et le sous-groupe A associé aux épidémies en Serbie, et détecté dans l’est de l’Allemagne (Eini et Varrelmann 2023).
• Les symptômes semblent plus importants lors des années chaudes et sèches.

Pertes de rendement associées

Ce pathogène entraîne une diminution de la biomasse des betteraves, qui varie considérablement en fonction de la souche concernée. De plus, les betteraves molles peuvent être difficiles à couper, ce qui empêche l’extraction du sucre, rendant les betteraves non marchandes dans le pire des cas (Ćurčić et al. 2021).
C. Phytoplasma solani peut permettre à des pathogènes opportunistes de s’installer, notamment le champignon Macropomina phaseolina, entrainant des pourrissements, alors qu’il est habituellement pathogène du soja, du sorgho ou de l’arachide. Dans ce cas, les pertes peuvent aller jusqu’à 80 % (Duduk et al. 2023).

Gamme d’hôtes

L’espèce est responsable de maladies sur un large nombre de plantes cultivées (stolbur sur tomate ou pomme de terre, maladie du bois noir sur vigne, maïs…) mais est également détectée sur des plantes spontanées. En tout, plus de 100 plantes hôtes ont été identifiées (EPPO 2024). Mais, tout comme l’intensité des symptômes, la gamme d’hôtes dépend de la souche étudiée. Par exemple, dans les années 2000, en Côte-d'Or, le stolbur issu du liseron des champs était transmissible à la betterave, contrairement à celui issu de l’ortie (Alberto Bressan et al. 2007). De plus, les souches identifiées en Allemagne sur betterave et causant des symptômes sont différentes des souches pathogènes sur pomme de terre. Il est donc nécessaire d’identifier le pathogène présent à l’échelle du sous-groupe ou de la souche pour l’épidémiologie. Néanmoins, la caractérisation moléculaire de cet agent pathogène reste complexe et doit se faire sur trois zones distinctes du génome (Eini et Varrelmann 2023).

Les cicadelles sont des insectes piqueurs-suceurs qui se nourrissent de la sève élaborée des plantes, laquelle circule dans le phloème. Comme les pucerons, elles appartiennent à l’ordre des hémiptères : des insectes possédant un rostre et des ailes membraneuses. Les cicadelles sont vectrices de virus et de bactéries d’importance économique majeure, comme la bactérie de la flavescence dorée sur la vigne ou encore le virus de la maladie des pieds chétifs sur les céréales.

Quelles sont les cicadelles vectrices du SBR et RTD ?

Pentastiridius leporinus (Figure 5) et Cixius wagneri sont porteuses de Candidatus Arsenophonus phytopathogenicus (SBR) et ont été identifiées comme vecteurs du SBR en 2005 et 2006. Pentastiridius leporinus était la cicadelle la plus fréquemment capturée en Bourgogne et portait la bactérie en fortes proportions (Alberto Bressan et al. 2007). De plus, les larves peuvent être observées facilement dans les champs symptomatiques en début d’automne (Figure 7). Ainsi, cette cicadelle est considérée comme le vecteur principal du SBR.

^{Figure 5 : Cicadelles P. leporinus adultes sur betteraves (ITB).}

La cicadelle Hyalesthes obsoletus (Figure 6) est porteuse du phytoplasme C. Phytoplasma solani (responsable du RTD et du stolbur). Elle est largement présente en France. P. leporinus est également capable de transmettre le phytoplasme (Therhaag et al. 2024). Néanmoins, cet agent pathogène n’a pas été détecté dans les P. leporinus capturés en Bourgogne en 2005 et 2006 (Alberto Bressan et al. 2007) mais uniquement dans les cicadelles H. obsoletus.

^{Figure 6 : Une cicadelle Hyalesthes obsoletus adulte, vectrice du RTD et du stolbur (KWS).}

Les cicadelles Reptalus quinquecostatus et Reptalus cuspidatus ont été identifiées comme vecteurs du stolbur en Serbie, le second ayant a priori un rôle plus secondaire dans les épidémies majeures de RTD (Kosovac et al. 2023).
Historiquement, un unique pic de vol des cicadelles P. leporinus, H. obsoletus et C. wagner était observé en Bourgogne fin juin à début juillet (Alberto Bressan et al. 2008). Néanmoins, en 2022, un second pic de vol de P. leporinus a été observé en Allemagne fin août. Les auteurs émettent l’hypothèse d’un développement plus rapide de cette cicadelle sur pomme de terre par rapport à la betterave, ainsi que des températures élevées qui ont permis ce second vol, augmentant ainsi la dispersion des vecteurs sur le territoire (Behrmann et al. 2023).

Le cycle du principal vecteur P. leporinus

Les adultes de Pentastiridius leporinus migrent sur la betterave sucrière en fin de printemps ou au début de l’été. Ils pondent des œufs à proximité des racines qui éclosent en moyenne deux à trois semaines plus tard (R. Pfitzer et al. 2022). Les larves se nourrissent sur les racines de betteraves jusqu’à l’arrachage. Dans les champs présentant des symptômes de SBR, on peut observer les larves blanches de P. leporinus en arrachant des racines de betterave. Elles sont facilement reconnaissables grâce au « plumeau » blanc visible à l’arrière.

^{Figure 7 : Une larve de P. leponirus sur une racine de betterave.}

Ensuite, les stades larvaires plus âgés se nourrissent sur les racines de la culture suivante, en particulier lorsque c’est du blé d’hiver. Le vecteur migre dans les couches du sol en fonction de la température. Entre 10 et 20 °C (température aérienne), les larves se situent principalement dans les 10 premiers centimètres du sol. En dessous de 10 °C dans l’air, elles ont tendance à descendre en profondeur (Behrmann et al. 2022). Les cicadelles émergent l’été suivant et migrent sur betterave sucrière (Figure 6).
Une fois infectée, P. leporinus est capable de transmettre la bactérie responsable du SBR après quelques jours et reste infectieuse toute sa vie. 

^{Figure 8 : Cycle de vie de Pentastiridus leporinus (Le Betteravier Français).}

Interactions hôte/vecteur : le cas de C. Arsenophonus phytopathogenicus et P. leporirus

C. Arsenophonus phytopathogenicus se situe dans les organes reproducteurs des cicadelles P. leporinus et dans les glandes salivaires, principalement chez les femelles. Ce pathogène est transmis plus efficacement aux betteraves par les femelles adultes que par les mâles. La bactérie est également transmise par les larves (Alberto Bressan et al. 2009 ; Nováková et al. 2016).
Cette bactérie est transmise dans 30 % des cas par la femelle à sa descendance (transmission verticale). Cependant, cette transmission ne peut expliquer à elle seule les taux de cicadelles infectées sur le terrain. La transmission horizontale (entre les cicadelles par le biais des betteraves) joue donc un rôle important dans la propagation de la maladie (Alberto Bressan et al. 2009). Dans des conditions contrôlées, pour des cicadelles élevées en groupe, le taux d'infection des cicadelles P. leporinus par C. Arsenophonus phytopathogenicus reste constant, autour de 80 % (R. Pfitzer et al. 2022).

Quelques éléments sur les autres cicadelles vectrices de bactéries sur betterave

H. obsoletus (Figure 7) est une cicadelle très polyphage. Les adultes sont retrouvés sur de nombreuses espèces, cultivées ou non. En revanche, il est moins évident de connaitre les espèces sur lesquelles les larves sont capables de faire leur développement complet (Kosovac et al. 2018). L’ortie et le liseron sont considérés comme les plantes hôtes majeures pour les adultes et les larves, dans l’agrosystème viticole. Les larves sont aussi capables de compléter leur cycle sur lavande.

C. wagneri est également vectrice de Candidatus Phlomobacter fragariae, responsable de jaunissements sur fraises. Elle a donc principalement été étudiée dans le contexte de la production de fraises jusqu’à présent. Cette cicadelle est capable de faire son cycle complet en tunnels de fraisiers. En revanche, son cycle dans les régions de production de betterave est inconnu à ce jour.

Différentes méthodes pour réduire les populations de cicadelles ont été testées en Europe, notamment en France :

• Aucun des insecticides testés, conventionnels ou de biocontrôle, ne semble protéger suffisamment les betteraves du SBR. L’utilisation de pyrèthres a permis de réduire l’impact du RTD en Serbie sans permettre de protéger complètement les betteraves. Les pyrèthres étaient également utilisés en Bourgogne au début des années 2000, leur efficacité étant limitée par les vols étendus.
• Certaines techniques de travail du sol, comme le labour profond, semblent réduire les populations de cicadelles qui émergent l’été suivant, de l’ordre de 50 %, mais avec une variabilité importante entre les sites et les années (R. Pfitzer et al. 2024).
• Le semis de maïs, ou d’une autre culture de printemps après la betterave permet également de réduire le nombre de cicadelles émergentes par rapport au blé d’hiver. Laisser le sol nu permet des résultats similaires, le mécanisme semblant être un affaiblissement des cicadelles (A. Bressan 2009).
• La mise en place de cultures associées à la betterave semble montrer une tendance à la réduction du nombre de cicadelles et une augmentation de la richesse, dans une situation en Suisse.
• Certaines variétés réduisent l’impact sur la richesse. Dans le bulletin du Centre Betteravier Suisse, les premières variétés avec un impact moindre du SBR sont citées début 2024. La première variété reconnue tolérante au SBR est enregistrée en Allemagne depuis 2021.

Lorsque des parcelles présentent des symptômes de SBR, il est conseillé d’arracher les betteraves au plus vite pour minimiser les pertes de richesse.

En Allemagne, où le SBR et le RTD sont un problème majeur, une task force a été constituée en 2023 pour intensifier les travaux de recherche de solutions pour les agriculteurs. Un protocole d’élevage de la cicadelle P. leporinus a été mis au point à l’IFZ récemment (R. S. Pfitzer 2023). Cette avancée pourrait permettre de travailler en contre saison au laboratoire pour accélérer la recherche de nouveaux moyens de lutte.