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Les jaunisses virales et leurs pucerons vecteurs

Les jaunisses sont des maladies virales transmises par des pucerons vecteurs. Les hivers doux qui précèdent sont propices à la multiplication des pucerons et au maintien des réservoirs viraux.L’impact des jaunisses virales sur le rendement est variable selon le type de virus impliqué et la gravité de l’infection. En 2020 (deuxième années sans néonicotinoides en traitement de semences), toutes les régions de production ont été touchées par la jaunisse, qui a entrainé d’importantes pertes de rendement. Une connaissance approfondie de la biologie de ce pathosystème très particulier et des mécanismes épidémiologiques régissant la dissémination virale au champ sont donc indispensables afin de pouvoir apprécier le risque et lutter contre ces maladies.

La jaunisse : un complexe de 4 virus

La jaunisse, telle qu’elle classiquement désignée dans le monde betteravier, est en réalité un complexe de quatres virus. Deux d’entre eux appartiennent au genre des polérovirus, ils sont génétiquement proches et responsables des symptômes de la jaunisse modérée : le Beet mild yellowing virus (BMYV) et le Beet chlorosis virus (BChV). Le Beet yellows virus (BYV), responsable des symptômes de la jaunisse grave, est une espèce plus éloignée qui appartient au genre des clostérovirus. Le virus de la mosaïque (BtMV) appartient au genre des potyvirus. Ces virus sont exclusivement transmis par des pucerons vecteurs lorsqu’ils se nourrissent sur les feuilles de betterave, au premier rang duquel le puceron vert du pêcher Myzus persicae. La transmission est dite non-propagative car ces virus ne peuvent être transmis à la descendance des pucerons virulifères (porteurs du virus).1 Au champ, les premiers symptômes apparaissent en moyenne entre 2 et 4 semaines après inoculation. Le contrôle des pucerons doit donc s’effectuer bien avant l’apparition des symptômes.

Le mode persistant (BMYV et BChV)

Le mode persistant repose sur une phase d’acquisition virale de 12 à 72 heures lors de l’alimentation sur une plante infectieuse. Ce délai est dû à la circulation des particules virales dans le corps du puceron : celles-ci doivent en effet passer dans la lumière du tube digestif, traverser la barrière épithéliale pour accéder à l’hémolymphe puis enfin migrer vers les cellules épithéliales des glandes salivaires du puceron. Les pucerons virulifères ne deviennent infectieux que lorsque les particules virales ont atteint la lumière des glandes salivaires. Les polérovirus de la betterave sont par ailleurs non-multipliants, c’est-à-dire qu’ils ne se reproduisent pas dans le corps du puceron, qui est un simple vecteur. 

Il est à noter que les polérovirus n’infectent que les vaisseaux du phloème au sein des feuilles, que le puceron doit donc atteindre pour acquérir le virus. C’est aussi pour cette raison que la transmission mécanique de plante à plante est pratiquement impossible même en cas de blessure. La persistance correspond au fait que les pucerons demeurent infectieux jusqu’à épuisement du stock de particules virales, après plusieurs jours voire plusieurs semaines, soit généralement durant toute leur vie. 1

Le mode semi-persistant (BYV) et le mode non persistant

Le mode semi-persistant repose sur une phase d’acquisition virale beaucoup plus rapide, de quelques minutes à quelques heures. En revanche, le virus ne se conserve qu’au plus 48h au niveau des pièces buccales de l’insecte, les taux de transmission étant déjà pratiquement nuls après 24h.2 Il peut être retransmis dès l’acquisition mais il est en revanche perdu avec la mue du puceron. Les clostérovirus peuvent infecter tous les tissus de la feuille et pas seulement les vaisseaux du phloème, mais des expériences ont montré que la transmission mécanique de plante à plante était néanmoins très difficile à obtenir au laboratoire et vraisemblablement inexistante au champ.

Le mode non persistant repose sur une phase d’acquisition encore plus rapide. Quelques secondes suffisent pour que le puceron acquière le virus et il peut être retransmis dès l’acquisition. Du fait de son temps d’acquisition très court, des pucerons qui effectuent des piqures d’essais mais qui finalement ne s’alimentent pas peuvent acquérir le virus. Le virus se conserve quelques minutes à quelques heures au niveau de des pièces bucales du puceron et n’est ni transmis à la descendance, ni conservé pendant la mue. La capacité du puceron à transmettre le virus diminue s’il touche des surfaces avec son stylet ou à mesure qu’il effectue des piqures d’essais.10

Prévalence en France

La prévalence des différents virus de jaunisse est très variable d’une année à l’autre. 

En 2019, les analyses virales réalisées dans le cadre du projet Casdar ExTraPol, en collaboration avec l'INRAE de Colmar et le GEVES, ont montré une très forte prévalence des polérovirus responsables de la jaunisse modérée (93 %) en France dont 72 % de BChV, contre seulement 7 % de BYV et une faible proportion de co-infections (4 %).
En 2020, des analyses virales réalisées par l’ITB sur plus de 160 parcelles ont montrées que tous les virus sont largement présent : parmi les betteraves atteintes de jaunisse 82 % sont infectées par des polérovirus responsable de la jaunisse modérée 70 % sont infectées par le BYV et 64% sont infectées par le BtMV. Les multi-infections sont très fréquentes : on note 72 % d’infection par 2 familles de virus ou plus et 45 % d’infections par les trois familles de virus. 

Les trois familles de virus ont été détectées en 2020 sur tout le bassin de production. Ci-dessous la carte représentant géographiquement la prévalence des différents virus. Chaque point représente une parcelle. 

Réservoirs de virus 

Au moins 200 espèces de plantes parmi une vingtaine de familles sont hôtes de virus de jaunisses. Certaines de ces plantes sont très communes, par exemple la capselle (Capsella bursa-pastoris) qui est hôte du BMYV ou le lamier pourpre (Lamium purpureum) hôte du BYV et des polérovirus. Des adventices de la betterave sont également hôtes de virus de jaunisses comme le mouron blanc (Stellaria media), qui est à la fois hôte des virus de la jaunisse modérée et du BYV, les amarantes et les chénopodes.
Des espèces cultivées hôte de jaunisse. Parmi les espèces cultivées, les Chénopodiacées comme les épinards sont hôtes du BYV, BChV, BMYV et BtMV. 

Des travaux complémentaires seront menés dans le cadre du PNRI par l’INRAE afin de savoir, parmi les plantes hôtes, celles sur lesquelles les pucerons vecteurs de jaunisse se nourrissent avant de migrer sur betterave, et permettront de mieux comprendre quels sont les réservoirs de virus effectifs sur le terrain. 

Cycles biologiques

Les pucerons sont des insectes de la famille des Aphididae. En Europe, il en existe environ 900 espèces dont quelques dizaines sont des ravageurs des cultures. Ils passent l’essentiel de l’année sous un mode de reproduction asexué. Les larves deviennent adultes en moins de 15 jours entre 15 et 20°C ce qui fait qu’une quinzaine de générations se succèdent entre le printemps et l’automne. Ce type de reproduction s’effectue sur les hôtes secondaires des pucerons, principalement des plantes herbacées dont les fabacées et les chénopodiacées. A l’automne, la baisse de la photopériode induit un second mode de reproduction sexué sur leurs hôtes primaires qui permet un brassage génétique au sein de l’espèce. Ce cycle complet avec alternance d’une phase sexuée et asexuée est dit holocyclie. Cependant, la douceur hivernale a favorisé l’absence de phase sexuée, on parle alors d’anholocyclie. Les espèces de pucerons qui alternent leur cycle entre hôtes primaires et secondaires sont dites diœciques. Myzus persicae et Aphis fabae sont des espèces holocycliques diœciques mais qui peuvent être anholocycliques dans les régions à climat doux3. Il existe 4 stades larvaires successifs complétés en 8 à 10 jours avant la mue imaginale qui produira l’adulte. Un adulte est capable de vivre de 10 à 120 jours et donne naissance en moyenne à 40 à 60 larves au cours de sa vie.

Le puceron vert du pêcher : Myzus persicae

Morphologie

Les adultes mesurent entre 1,2 et 2,5 mm. Les aptères sont vert clair à vert jaunâtre avec, au sein de la colonie, des individus rosés qui sont les futurs ailés (nymphes). Les ailés sont vert clair avec une plaque sombre sur l'abdomen échancrée latéralement et perforée.3 

Cycle biologique

Lorsque la reproduction est holocyclique, les œufs d’hiver sont pondus en automne à l’aisselle des écailles de bourgeons de pêchers ou de cerisiers à grappes. Ces œufs sont très resistants au froid et leur limite de répartition dans les régions froide est l’aire de répartition des hôtes primaires. Ils colonisent la face inférieure des feuilles en produisant de manière clonale plusieurs générations successives d’individus aptères au printemps puis des individus ailés rejoignent les hôtes secondaires de la dissémination entre parcelles. Les individus sexués ailés n’apparaissent qu’à l’automne lors des vols de rémigration vers les hôtes primaires.4

Dans les climats tempérés comme en France, Myzus persicae peut rester sous forme asexuée toute l’année. Les adultes et les larves peuvent survivre en hiver sur leurs hôtes secondaires : crucifères, épinards d’hivers, diverses adventices, ainsi que dans les silos de betteraves fourragères et sucrières, sur les betteraves potagères conservées avec leurs repousses, ou sur des repousses de betteraves abandonnées à la récolte. La météo hivernale à un effet sur le développement et la survie des adultes et des larves hivernants de Myzus persicae : on estime que la température à partir duquel les nymphes issues de la reproduction asexuées se développent est 4°C.11 En Angleterre, la date des premiers vols est corrélée positivement aux températures moyennes en janvier et février. Le taux de mortalité des larves et des adultes dépend également de la météo en hiver. La résistance au froid de M.persicae dépend de la souche mais aussi de l’acclimatation des pucerons.12-14
Les populations anholocyclique deviennent importantes plus tôt que les populations holocyclique. 
Les adultes produits par parténogénèse peuvent être ailés ou aptères. Le pourcentage de pucerons ailés augmente lorsque la densité de puceron augmente et lorsque la qualité nutritrionelle de la plante hôte diminue.

Le taux de reproduction, le temps nécessaire a la larve pour devenir adulte et l’espérance de vie du puceron dépendent des conditions météorologiques mais aussi de la plante hébergeant le puceron. A une température constante de 23 °C, les clones mettent 6,5 à 7 jours pour devenir adulte. L’espérance de vie une fois adulte varie de 15 à 25 jours selon la plante hôte. Sur des hôtes favorables à 23°C une femelle produit 70 à 80 nymphes durant sa vie.15 Lorsque la température diminue la durée de développement diminue : il faut ainsi environ 14 jours à 15°C pour que les pucerons deviennent adulte et plus de 60 jours à 5°C. Le nombre de larves produites par jour diminue également avec la température et tombe à 1,1 œuf par jours à 10 °C.16

Nuisibilité

Nuisibilité directe
Myzus persicae n’occasionne que très rarement des dégâts directs sur betterave.

Capacités de transmission virale
Selon différentes études conduites en laboratoire, Myzus persicae est le vecteur le plus efficace des trois virus de la jaunisse avec des taux de transmission compris entre 28 et 100 % pour les polérovirus (BMYV et BChV) et entre 51 et 73 % pour le BYV.2,5–7 Il est également capable de transmettre le BtMV mais les taux de transmission au champ ne sont pas connus. De plus, au niveau épidémiologique, les pucerons verts ailés seraient les principaux responsables de la dissémination virale au champ car ils sont beaucoup plus mobiles que les ailés noirs, sédentaires, et dont la contribution serait en réalité négligeable.8

Le puceron noir de la fève : Aphis fabae

Morphologie

Les adultes mesurent entre 1,5 et 2,6 mm. Les aptères sont trapus, de couleur noir mat à verdâtre avec au sein des colonies, des individus ayant des bandes cireuses blanches sur l’abdomen (nymphes). Les ailés sont de couleur sombre avec de courtes antennes.3

Cycle biologique

Les œufs d’hiver sont pondus à l’aisselle des écailles de bourgeons du fusain d’Europe ou de la viorne obier. Les femelles fondatrices issues des œufs d’hiver produisent une génération de femelles aptères qui produisent une génération de femelles ailées, le tout de manière asexuée. Les femelles fondatrices colonisent les parcelles contenant leurs hôtes secondaires et produisent des colonies d’aptères sur la face inférieure des feuilles. Une nouvelle génération d’individus sexués apparaît à l’automne et retourne sur les hôtes primaires afin d’y pondre les œufs qui passeront l’hiver.4

Nuisibilité

Nuisibilité directe
Les colonies de puceron noir peuvent occasionner des dégâts directs en s’alimentant sur les feuilles de betterave (perte de vigueur des plantes). Ces pucerons produisent également du miellat à l’origine du développement de la fumagine, c’est-à-dire de moisissures noires sur la face inférieure des feuilles. L’impact sur le rendement in fine est en cours d’évaluation à l’ITB.

Capacités de transmission virale
Selon les mêmes études précédemment citées, les capacités de transmission d’Aphis fabae vis-à-vis des virus de la jaunisse modérée (BMYV et BChV) sont pratiquement nulles, quels que soient les isolats viraux et clones de pucerons testés.5–7 En revanche, Aphis fabae est un bon vecteur du virus de la jaunisse grave, avec des taux de transmission compris entre 28 et 40 %, et un vecteur du BtMV. Mais Myzus persicae reste tout de même un meilleur vecteur que Aphis fabae.2

Autres espèces vectrices

Il existe d’autres espèces de pucerons vecteurs des virus de la jaunisse telles que Macrosiphum euphorbiae, Acyrtosiphon pisum, Myzus ascalonicus ou Aulacorthum solani pour n’en citer que quelques-unes mais celles-ci sont minoritaires et leurs capacités de transmission bien plus faibles que celles de Myzus persicae6 pour le BYV et les polérovirus responsables de la jaunisse modérée. En revanche la transmition de potyvirus par des espèces de pucerons non hôtes a été reporté dans la litérature sur plusieurs complexes hôtes/virus/pucerons, et Acyrthsiphon pisum, Macrosiphum euphorbiae ou Rhopalosiphum padi ont la capacité de transmettre le BtMV.18-19 A titre d’exemple, voici la répartition globale des captures d’individus ailés de 5 espèces différentes dans un réseau de cuvettes jaunes relevées de manière hebdomadaire au printemps 2019. 

Symptômes parcellaires

La jaunisse se manifeste au champ par l’apparition à partir de fin juin de foyers (ou ronds) jaunes orangés bien distincts au sein d’une parcelle. En fin d’été ou à l’automne, si la parcelle est très infectée, les foyers peuvent se rejoindre et la maladie prendre un aspect plus diffus.

Symptômes de la jaunisse modérée

Les symptômes débutent par un jaunissement diffus envahissant progressivement la feuille à partir de son sommet, mais laissant les nervures vertes. La feuille s’épaissit et prend une teinte orangée très caractéristique. Plus tardivement, lorsque la maladie est bien développée, des attaques du champignon Alternaria tenuis peuvent se produire, provoquant une nécrose s’étendant à partir des bords de la feuille.5

Symptômes de la jaunisse grave

Les premiers symptômes sont l’apparition de minuscules points clairs sur le limbe, puis d’un éclaircissement des nervures secondaires (ou gravure des feuilles, qui a donné son nom à la maladie) et enfin le développement de taches jaune-citron.4 A un stade plus avancé, ces taches virent au rouge-brun et peuvent se rejoindre de sorte que la teinte rougeâtre peut devenir dominante.5

Symptômes de mosaïque

Chez une betterave infectée, les nervures des feuilles du coeur s'éclaircissent et tendent à devenir blanches. Sur les feuilles plus âgées, on peut observer des marbrures d'un vert plus clair.

 

Il n’est pas aisé de faire la différence à l’œil nu entre les symptômes de jaunisse modérée et ceux de jaunisse grave, d’autant plus qu’une même plante peut potentiellement être co-infectée par plusieurs virus. Des analyses en laboratoires après prélèvement de feuilles permettent de déterminer les virus impliqués.

Ne pas confondre !

Le jaunissement des feuilles peut être également dû à certain nombre de facteurs dont une déficience physiologique (excès ou une carence en manganèse, carence en magnésium, carence en bore), un stress hydrique, une mauvaise structure du sol, l’attaque d’autres bioagresseurs, etc. Cependant, la spécificité des symptômes de jaunisse réside dans l’épaississement et la teinte jaune orangée prise par les feuilles atteintes, ainsi que dans l’apparition de foyers primaires irrégulièrement répartis au sein d’une parcelle. 

Stades de sensibilité

La période à risque commence dès l’apparition des premiers pucerons dans les parcelles au plus tôt fin avril début mai, soit à partir du stade 2 feuilles jusqu’à la couverture du sol fin juin. Sur des plantes non protégées, la dissémination du virus et des symptômes associés peut continuer jusqu’à la récolte, mais les plantes adultes (au-delà du stade 12 feuilles) sont naturellement plus résistantes aux pucerons et à la transmission virale. Ce phénomène est connu sous le nom de "résistance à maturité", il impacte notamment la capacité des pucerons à se nourrir et se multiplier sur les plantes, mais ses déterminants sont à ce jour encore mal connus.

Réseau de surveillance des vols de pucerons vecteurs

Chaque année, de 200 à 300 parcelles sont suivies chaque semaine dans le cadre du BSV, sur lesquelles des comptages d’aptères dans les betteraves sont effectués au printemps. L’ITB a défini à partir de son expertise historique un seuil de risque égal à 10 % de betteraves colonisées par au moins un aptère vert, sachant que les observations sont effectués sont sur 5 séries de 5 betteraves au sein d’une même parcelle. Si les seuils sont dépassés de manière stable dans le temps et les conditions météorologiques favorables, alors les seuils de risque passent en seuils d’intervention afin d’encourager les planteurs à intervenir localement pour limiter la multiplication des pucerons et la dissémination virale.

Cette analyse de risque est complétée par des conseils de gestion dans les notes d'informations régionales qui sont communiquées aux planteurs de manière hebdomadaire sur le site internet de l'ITB et par mail pour les abonnés.

Depuis 2019, « Alerte pucerons » est disponible en ligne sur le site de l’ITB. Il s’agit d’une carte interactive qui présente 3 niveaux de seuils (non atteint, seuil de risque et seuil d’intervention) établis à partir des observations du BSV et mis à jour plusieurs fois par semaine tout au long de la période de sensibilité à la jaunisse (de fin avril à fin juin).

Des pertes de rendement variables 

Les données que nous avons acquises depuis 2017 montrent que sur des parcelles infectées par la jaunisse modérée, les pertes de productivité dans les ronds de jaunisse se situent en moyenne autour de 30 %. A l’échelle de la parcelle, nous estimons que 10 % de surface atteinte entraine une perte de rendement d’environ 3 t/ha.

En ce qui concerne la jaunisse grave, des études menées en Angleterre avaient mesuré une perte de productivité dans les ronds de jaunisse de près de 50 %.
On considère généralement que le BtMV ne cause pas de pertes de rendement importantes seul mais nous manquons de données récentes sur ce sujet. En revanche, il amplifie les effets d’autres virus de jaunisse en cas de co-infection et il causerait une diminution importante de la faculté des graines à germer. 

En 2020, tout le territoire a été touché par la jaunisse. Le rendement national est inférieur de 30 % par rapport à la moyenne de 5 ans. Les zones les plus touchée sont situées au sud du bassin parisien où les betteraves ont exprimé des symptômes très tôt et ou on la quasi-totalité des betteraves sont touchées par la jaunisse. Dans ces zones les pertes de rendement atteignent 50 %. Les zones du nord de la France, qui sont habituellement les plus à risque vis-à-vis de la jaunisse, ont été moins atteintes.
En 2020 des prélèvements de betteraves dans des zones restées vertes et dans des zones présentant des symptômes de jaunisses de parcelle ont été réalisés sur 26 parcelles par l’ITB. Les résultats montrent une baisse de productivité de 25 % en moyenne (et jusqu’à 48 %). Cette diminution de la productivité est à la fois liée à une diminution de poids de racine (20 % en moyenne) et une diminution du taux de sucre (de 0,86 points en moyenne). Ces essais n’ont pas pu être réalisés dans les régions Centre et Ile-de France par manque de betteraves asymptomatiques. 70 % des tests ELISA effectués sur les betteraves asymptomatiques sont positifs à au moins un des virus de jaunisse. Les estimations ci-dessus sont donc probablement sous estimées.

En cas de multi-infections, on observe une synergie entre virus. Le poids de betterave diminution de  façon plus importante  qu’en cas de mono-infection.20

Les alternatives chimiques aux néonicotinoïdes

Le Teppeki (50 % de flonicamide) est homologué depuis le 21 décembre 2018 avec les conditions d’emploi suivantes :

  • Dose d’homologation de 0,14 kg/ha
  • Une application par an à partir du stade 2 feuilles vraies
  • Mélange possible avec les herbicides
  • Rémanence de 2 semaines minimum
  • Ajouter 1L d’huile selon la réglementation

Le Karaté K (lambda-cyhalothrine 5 g/L et pirimicarbe 100 g/L) est également homologué sur betteraves contre les pucerons depuis 2011, mais son utilisation est fortement déconseillée car les populations de Myzus persicae y sont largement résistantes et car ce produit n’est pas sélectif vis-à-vis des auxiliaires. Des applications avec ce produit peuvent donc accentuer le degré d’infection par la jaunisse sur une parcelle, malgré son efficacité contre les pucerons noirs.

Le projet Ecophyto ABCD-B

Le projet ABCD, conduit en collaboration avec Arvalis – Institut du Végétal, Terres Inovia et l’INRA de Montpellier, vise à évaluer des nouvelles solutions de biocontrôle et génétiques pour faire face aux jaunisses virales. Il comprend 2 campagnes d’essais au champ en 2019 et 2020. En 2019, 6 produits de biocontrôle et 14 génotypes partiellement résistants au BMYV ont été testés. Les résultats seront communiqués à la fin du projet en 2021.

Le projet Casdar ExTraPol

Le projet ExTraPol, qui a débuté à l’automne 2019 et se poursuivra jusqu’en 2022, mobilise l’ITB ainsi que le GEVES, l’INRA de Colmar et l’UFS. Il permettra d’une part d’acquérir des données épidémiologiques sur les jaunisses virales et d’autre part de mettre au point de nouveaux protocoles d’évaluation des résistances/tolérances variétales en conditions contrôlées et au champ, pour les futurs essais du Comité Technique Permanent de la Sélection (CTPS).


Le Plan national de recherche et d’innovation (PNRI)

Le PNRI a pour objectif de de concevoir des solutions opérationnelles contre la jaunisse de la betterave. Ce plan coordonné par l’ITB, et financée à hauteur de 7 millions d’euros par l’état, permettra d’accentuer les efforts de recherche de l’INRAE, de l’ITB et de partenaires privé sur les jaunisses de la betterave.

Le PNRI s’articulera autour de 4 grandes thématiques :

  • L’étude des virus de jaunisse et de leur biologie ; 
  • La sélection de variétés résistantes et le développement de solutions de biocontrôle ou de stimulateurs de défenses des plantes ;
  • L’utilisation de la modélisation pour identifier les facteurs de risques et permettre la création d’outils d’aide à la décision ;
  • L’évaluation de l’efficacité de plantes de services et d’infrastructures agroécologiques pour réduire les pressions de pucerons.

500 Hectares de fermes pilotes permettront de tester en conditions réelles les combinaisons de leviers identifiés précédemment en conditions contrôlées et en micro-parcelle. Une traque aux innovations déjà utilisés par certains agriculteurs et des ateliers de co-construction permettront de concevoir de nouveaux itinéraires culturaux performants.

Références

  1. Brault, V., Uzest, M., Monsion, B., Jacquot, E. & Blanc, S. Aphids as transport devices for plant viruses. Comptes Rendus - Biol. 333, 524–538 (2010).
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  3. Turpeau, E., Hullé, M. & Chaubet, B. Encyclop’Aphid. INRA (2018). Available at: www6.inra.fr/encyclopedie-pucerons/. 
  4. IRBAB/KBIVB. Agents nuisibles et agents auxiliaires à la culture de la betterave sucrière. in Mémento (1992).
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  14. Liu, S., & Meng, X. Modelling development time of Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae) at constant and natural temperatures. Bulletin of Entomological Research, 89(01). (1999)
  15. Feng Hong, Hong-Liang Han, Po Pu, Dong Wei, Jia Wang, Yinghong Liu, Effects of Five Host Plant Species on the Life History and Population Growth Parameters of Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae), Journal of Insect Science, Volume 19, Issue 5, September 2019, 15,
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